Świątynia została wzniesiona w latach 1846-52, na potrzeby rosyjskich wojskowych przebywających w mieście. Jest niewielka, bo Chełm nie był wówczas jeszcze rosyjskim miastem garnizonowym, a miejscowa greko-katolicka ludność nie była jeszcze przymuszana do przejścia na prawosławie.

Cerkiew św. Jana Teologa to pierwsza cerkiew jaka została zbudowana przez Rosjan w Chełmie, oraz jedyna, która ocalała i pełni swoja funkcję do dzisiaj. Prawosławna ludność Chełma szczególnym kultem otacza znajdujące się w cerkwi kopie cudownych ikon Matki Boskiej Chełmskiej i Matki Boskiej Poczajowskiej.